Funciones de los genitales del saltamontes reveladas, en 3D, a través de la microscopía correlativa

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4 de abril de 2017

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Para su estudio recientemente publicado en el Journal of Morphology, Derek Woller y Hojun Song crearon una visión general animada y visual de todos los componentes anatómicos de ambos sexos de Melanoplus rotundipennis que fueron reconstruidos en 3D usando un micro-corte de escaneo.

<pPor Derek A. Woller

Los saltamontes se han utilizado a menudo en los libros de texto de entomología y en las aulas como organismos modelo para el estudio de la morfología básica de los insectos. Esto se debe muy probablemente a la presencia de la anatomía de la planta, su tamaño a menudo grande que permite disecciones más fáciles, y su relativa abundancia en la naturaleza. Sin embargo, hay un aspecto de la morfología del saltamontes (y de los insectos en general) que todavía no se entiende bien a pesar de más de un siglo de escrutinio y cuidadosas observaciones: la función de los genitales.

Para aclarar aún más, sabemos cuáles son los diversos componentes genitales y sus funciones generales, pero no lo que todos ellos hacen específicamente durante el proceso de la cópula. Esto podría ser sorprendente para algunos porque, después de todo, estas son posiblemente las partes más importantes de un saltamontes (o de cualquier organismo) y la mayoría de los animales ciertamente dejarían de existir en su ausencia.

Con el paso de los años, numerosos estudios describieron y especularon sobre las funciones generales de los genitales del saltamontes durante la cópula, pero la mayoría examinó sólo especímenes de museo, y casi todos se centraron exclusivamente en los genitales masculinos. De éstos, sólo cinco, cada uno centrado en una especie o subespecie diferente, hicieron uso de un marco físico de la cópula (principalmente con especímenes vivos) para investigar las hipótesis de función de los genitales externos e internos de ambos sexos. Para una perspectiva más amplia, hay 12.219 especies de caelíferas (verdaderos saltamontes) conocidas actualmente en todo el mundo, lo que significa que nuestro conocimiento colectivo sobre este tema es todavía bastante escaso.

Sin embargo, mi coautor, Hojun Song, y yo recientemente ampliamos lo que se conoce sobre este tema en una cantidad considerable al publicar, en el Journal of Morphology, una de las investigaciones más profundas hasta ahora sobre la morfología funcional de los genitales de los insectos durante la cópula. Basándonos fuertemente en el perspicaz trabajo realizado por anteriores investigadores de saltamontes, nuestro enfoque específico fue el de dilucidar los papeles de los genitales masculinos y femeninos y otros componentes del sistema reproductivo en las especies de saltamontes del sudeste de los Estados Unidos Melanoplus rotundipennis (Scudder, 1878) (Acrididae: Melanoplinae). Los estudios anteriores se basaban principalmente en dibujos y fotografías ocasionales, pero logramos nuestros objetivos utilizando la microscopía correlativa, una técnica de imagen que combina múltiples tecnologías. En este caso, sinergizamos la tomografía microcomputada (micro-CT), la fotografía con cámara digital réflex de un solo objetivo (DSLR) con apilamiento focal, y la microscopía electrónica de barrido (SEM).

<img src="https://antimoscas.es/wp-content/uploads/examples-of-correlative-microscopy-technologies.%20jpg" "Ejemplos de tecnologías de microscopía correlativa"

Tres tecnologías de imagen se sinergizaron para el enfoque de microscopía correlativa de un estudio sobre la morfología funcional de los genitales del saltamontes: la tomografía microcomputada, la fotografía con cámara réflex digital de una sola lente con apilamiento focal y la microscopía electrónica de barrido. (Crédito de la foto: Derek A. Woller)

Incrementar nuestro conocimiento evolutivo colectivo

La selección sexual es generalmente considerada como la principal hipótesis para explicar la presencia de genitales divergentes en especies estrechamente relacionadas, y estas diferencias muy probablemente juegan un papel probable en el proceso de especiación. Por lo tanto, lograr una comprensión más clara de la morfología funcional es fundamental para comprender mejor la evolución de los genitales. Sin embargo, los genitales de los insectos, como estoy seguro de que la mayoría de los entomólogos son conscientes, pueden ser relativamente complejos (particularmente en los machos) en términos del número de estructuras involucradas en la copulación y la reproducción. Esto, combinado con su naturaleza a menudo oculta (en el caso de los genitales internos), y otros factores, hace que el estudio de los genitales durante el acto de la cópula sea bastante difícil. Afortunadamente, los avances en las tecnologías de imágenes son ahora capaces de revelar lo que realmente está sucediendo durante el coito.

Una de estas tecnologías es la micro-TC, que, con un poco de paciencia y trabajo duro, da a los investigadores la capacidad de reconstruir la anatomía externa e interna en tres dimensiones (3D). Aunque la micro-TC ha sido popular para el estudio de la anatomía de los insectos desde su introducción en el campo en 2002, relativamente pocos estudios se han centrado, hasta ahora, en la investigación de la morfología genital funcional en los insectos. De hecho, antes de nuestro estudio, sólo uno más ha utilizado incluso Orthoptera y fue con un katydid (Tettigoniidae).

Introduciendo el Grupo Puer

Nuestro estudio giró en torno a una pequeña especie de saltamontes no voladores, M. rotundipennis, un miembro del Grupo Puer, que contiene 24 especies que se encuentran en los hábitats xéricos (por ejemplo, matorrales, pinares y montes de arena) del sudeste de los Estados Unidos (aquí definidos como Alabama, Carolina del Norte y del Sur, Georgia y Florida). Además, muchos son endémicos de regiones relativamente pequeñas, pero M. rotundipennis es una de las pocas excepciones a esto, y poder encontrarla fácilmente es una de las principales razones por las que elegimos centrarnos en ella. Externamente, todas las especies se parecen entre sí en un fuerte grado, pero sus genitales masculinos, específicamente el aedeagus interno, son salvajemente divergentes, formando la base de las divisiones de las especies del grupo. Colectivamente, estos factores hacen del Grupo Puer un excelente sistema para examinar la evolución de los genitales.

Basándonos en nuestras propias investigaciones combinadas con estudios previos, M. rotundipennis se encontró que los genitales poseídos son relativamente complejos comparados con otros miembros del Grupo Puer, con 58 componentes genitales nombrados y otros componentes del sistema reproductivo a través de ambos sexos (33 machos, 25 hembras). De éstos, pudimos asignar al menos una función probable durante la cópula a todos los componentes masculinos menos a uno (las fúrculas, que son externas y están unidas al margen dorsal posterior de la tergita 10) y a 13 de los componentes femeninos. Además de las tecnologías de imagen mencionadas anteriormente, también pudimos obtener información sobre las funciones observando el apareamiento en especímenes vivos guardados en cajas de hábitat en el laboratorio, además de examinar de cerca especímenes vivos y de museo bajo el microscopio.

<img src="https://antimoscas.es/wp-content/uploads/live-copulation.jpg" "grasshoppers mating"

En un estudio de la morfología funcional de los genitales del saltamontes, Melanoplus rotundipennis se animó a los especímenes a aparearse dentro de una caja de hábitat en el laboratorio. Tras la copulación, se congelaron rápidamente, se secaron y se escanearon mediante tomografía microcomputada. (Foto: Derek A. Woller)

De lo más útil fueron las reconstrucciones en 3D de los especímenes copulantes porque permitían una comprensión muy completa de la interactividad de los componentes masculinos y femeninos. Esto fue posible al alentar a múltiples especímenes a aparearse en sus cajas de hábitat y luego, a los 30 minutos de la penetración, aislar y congelar rápidamente los especímenes candidatos en un congelador a -80° C, seguido de la deshidratación mediante el secado en puntos críticos y, por último, escanearlos con una máquina de micro-TC.

El poder de la combinación de tecnologías

El enfoque de microscopía correlativa no sólo nos permitió confirmar y apoyar algunas hipótesis de larga data sobre la probable función de algunos componentes de los genitales del saltamontes durante la cópula, sino que también permitió observaciones novedosas y el descubrimiento de una nueva anatomía. Entre los ejemplos de estas observaciones se incluyen los paraproctos de un macho que actúan como soporte de la placa subgenital de una hembra, algunos componentes masculinos internos siendo más flexibles de lo que se entendía anteriormente, y varios componentes femeninos externos e internos acomodando los componentes masculinos de forma interesante. </La anatomía de la novela incluye el descubrimiento de múltiples receptores sensoriales en diferentes componentes masculinos internos, la presencia de proyecciones en forma de hojas en el áedeagus del macho que pueden ser estimuladores o pinzas femeninas, y un componente femenino interno al que llamamos "armadura de la bursa copulatrix", que, como su nombre lo indica, envuelve la bursa copulatrix y puede fortalecerla para interacciones con el ádeagus del macho. Además, su aspecto acanalado puede permitir la expansión durante las mismas interacciones.

Si bien es innegable que muchos de los componentes del sistema reproductivo (especialmente los genitales) de los saltamontes desempeñan funciones integrales durante la cópula, muchos de ellos aún requieren una investigación más a fondo. Mi esperanza es que más entomólogos aprovechen estos métodos de imagen, porque las aplicaciones de la microscopía correlativa, especialmente la tecnología de micro-TC, son innumerables y están permitiendo una mayor exploración de la frontera genital de la morfología funcional. Como ventaja adicional, la micro-TC permite a los investigadores examinar los genitales femeninos de manera no invasiva, dejando los componentes intactos en sus posiciones naturales, lo que puede ser una información inestimable cuando se intenta identificar (e incluso describir) las especies. Los genitales femeninos de muchas especies de insectos suelen ignorarse por varias razones, como la suposición de que los componentes femeninos varían muy poco entre los coespecíficos (lo que también puede ser cierto, por supuesto). Sin embargo, es de suponer que los genitales masculinos y femeninos han coevolucionado, por lo que deben estudiarse juntos cuando sea posible. Además, si alguien está interesado en aprender más sobre cualquier aspecto de este estudio, me encantaría discutir los detalles. Por último, recomiendo encarecidamente que consulten el PDF interactivo en 3D que hemos creado también (se requiere Adobe Reader; ver las instrucciones del PDF aquí).

Derek A. Woller es un candidato al doctorado en el Song Lab of Insect Systematics and Evolution en el Departamento de Entomología de la Universidad de Texas A&M. Su investigación se centra en desentrañar la historia evolutiva de un fascinante grupo de saltamontes amantes de los matorrales confinados en hábitats xéricos en el sudeste de los Estados Unidos. Además, recientemente se ha unido al USDA (APHIS, PPQ, CPHST) como parte del Equipo de Administración de Saltamontes y Grillos Mormones en Phoenix, Arizona. Correo electrónico: asilid@gmail.com o derek.a.woller@aphis.usda.gov

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